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ISSN : 2288-1115(Print)
ISSN : 2288-1123(Online)
Korean Journal of Ecology and Environment Vol.50 No.3 pp.355-361
DOI : https://doi.org/10.11614/KSL.2017.50.3.355

Behavioral Response of Tubifex tubifex to Changes of Water Temperature and Substrate Composition.

Hyejin Kang1, Mi-Jung Bae2, Young-Seuk Park1,3*
1Department of Biology, Kyung Hee University, Dongdaemun-gu, Seoul 02447, Republic of Korea
2Freshwater Biodiversity Research Division, Nakdonggang National Institute of Biological Resources, Sangju-si, Gyeongsangbuk-do 37242, Republic of Korea
3Department of Life and Nanopharmaceutical Sciences, Kyung Hee University, Dongdaemun-gu, Seoul 02447, Republic of Korea
Corresponding author : +82-2-961-0946, +82-2-961-0244, parkys@khu.ac.kr
August 31, 2017 September 22, 2017 September 23, 2017

Abstract

In this study, we investigated the response of freshwater oligochaete, Tubifex tubifex, to the water temperature changes and the differences of substrate composition in a laboratory condition. The changes of body shape were observed in a test cage according to the water temperature change ranging from 10°C to 30°C with 2°C interval every 10 minutes. The substrate preference was observed with four different substrate composition from silt-clay to coarse sand. Our results displayed that T. tubifex preferred substrates with the smallest particle size (<0.063 mm). The water temperature influenced on the activity and body shape of T. tubifex, showing low activity with the coiled and constricted body shapes at lower temperature and high activity with relaxed linear body shapes at higher temperature.


수온 및 하 상 변화에 대 한 참실지렁이 (Tubifex tubifex)의 행동 반 응

강 혜진1, 배 미정2, 박 영석1,3*
1경희대학교 생물학과
2국립낙동강생물자원관 담수생물다양성연구실
3경희대학교 나노의약생명과학과

초록


    National Research Foundation of Korea
    NRF-2013R1A1A2009494

    서 론

    생물은 종마다 서식 가능한 환경조건에 차이가 있다. 특 히, 수온과 하천 바닥의 하상 구조의 차이는 이들의 생활 사 및 행동에 큰 영향을 준다 (Nedeau et al., 2003; Jones et al., 2012). 하상 입자에 대한 선호도는 종에 따라 차이는 있으나, 일반적으로 강도래, 하루살이, 날도래류와 같이 유 속이 비교적 빠른 여울 지역을 선호하는 종들은 호박돌 등 과 같은 큰 크기의 입자를 선호한다 (Cummins et al., 1969; Corkum et al., 1977; Peckarsky, 1991). 반면, 실지렁이붙이 (Lumbriculus variegatus)와 참실지렁이를 포함한 몇몇 실 지렁이과 (Tubificidae)에 속하는 종은 미사 (silt) (<0.063 mm) 같은 작은 크기의 입자를 선호한다고 보고되었다 (Lazim and Learne, 1987; Rodriguez et al., 2001).

    계절적 변동, 도시화, 산업폐수 등으로 인한 수온 변 화는 저서성대형무척추동물의 서식 (Regier et al., 1990; LeBlanc et al., 1997; Nedeau et al., 2003), 생존, 생장을 결 정하는 중요한 인자 중 하나이다 (Regier et al., 1990). 예 를 들어, Sutcliffe et al. (1981)에 따르면 옆새우 (Gammarus pulex)의 생장률은 수온 로그 단위에서 비례한다. Giberson 과 Rosenberg (1992)는 하루살이 Hexagenia 속이 8℃에서 가장 낮은 생장률을 보이며 20℃일 때 생장률과 산란율 모두 높은 것으로 보고하였다. 또한 Brittain (1983)은 강 도래 네 종 (Nemoura cinerea, Nemoura avicularis, Capnia atra, Diura bicaudata)의 생장률이 수온과 관계가 있음 을 확인하였으며, C. atra는 낮은 온도 (0.2~1.0℃)에서 다 른 세 종들보다 빨리 생장한다고 하였다. 또한 실지렁이 과에 속하는 아가미지렁이 (Branchiura sowerbyi)의 생장 과 생식도 수온에 영향을 받는다고 보고되었다 (Aston, 1968; Bonacina et al., 1994). Aston (1968)Bonacina et al. (1994)에 따르면 아가미지렁이는 25℃에서 부화율이 가장 높았으나 생식력의 경우 15℃에서 20℃까지는 증가 하나 25℃에서는 오히려 감소하였다. 또한 Chapman et al. (1982)에 따르면 35℃ 이상의 수온에 96시간 노출될 경우 담수 지렁이 종들은 치사 효과를 보인다고 하였다. 수온 이 낮은 곳 (6℃)에서 담수 지렁이의 배설률이 낮고, 수온 이 높고 미사의 비율이 낮은 하상에서 배설률이 높다는 보 고도 있다 (Leppänen and Kukkonen, 1998). 그러나 수온이 실지렁이의 형태적 행동 반응에 미치는 영향에 대한 연구 는 보고되지 않았다.

    참실지렁이는 국내에 널리 분포하는 담수 지렁이의 한 종으로 (Timm, 1999), 주로 하천의 수변 또는 유속이 느 린 곳에 많이 서식하며 하상에 굴을 파는 습성 (burrowing behavior)을 보인다. 몸을 하상에 완전히 묻고 있거나, 앞 부분은 파고들고 나머지는 물속에 유영하면서 살기 때문 에 수온과 하상의 입자 크기는 서식에 중요한 요인이라고 할 수 있다. 참실지렁이는 담수 지렁이 중 상대적으로 유 기물 오염에 대한 내성이 강한 종으로 이들이 많이 서식하 는 경우 유기물 오염이 심한 것을 나타내는 수질평가 지표 종으로 이용된다 (Brinkhurst and Kennedy, 1965; Lin and Yo, 2008).

    그러나, 국내에서 참실지렁이 관련 연구는 주로 분류학 적 연구 (Brinkhurst et al., 1994; Timm, 1999; Seong and Hak, 2000; Park et al., 2013; Lee and Jung, 2014a, b)와 수 질정화를 위한 실지렁이의 이용 가능성 연구 (Choi, 2005; Jun and Park, 2005), 실지렁이의 생태독성 실험에 관한 연 구 (Kang et al., 2016)만이 수행되어왔다. 그러나, 이들의 국내 분포, 서식처 선호도 등과 같은 기초생태 관련 연구 는 미미하다. 참실지렁이의 분포 및 풍부도는 같은 지역 내 미소서식처에서도 수온과 하상 입자의 차이에 따라서 크게 달라진다고 알려져 있으나, 이를 정량적으로 분석한 연구는 희소하다. 이에, 본 연구에서는 참실지렁이의 미소 서식처 선호도를 평가하기 위해, 수온 변화가 참실지렁이 의 행동 변화에 미치는 영향을 파악하고, 참실지렁이가 선 호하는 하상 입자 크기를 분석하고자 하였다.

    재료 및 방 법

    1.실험동물

    실험동물은 참실지렁이 (Tubifex tubifex)를 이용하였다. 참실지렁이는 어류 등의 먹이로 사용되는데 이를 공급하 는 사육 농장 (비지떡, http://www.bizidduk.com, 전라남 도 순천)으로부터 공급받아 사용하였다. 구입된 재료에 포 함된 깔따구 등 참실지렁이 이외의 종은 분리, 제거 후 사 용하였다. 실험용 참실지렁이는 실험실에서 온도를 22℃ 로 유지하고, 먹이 (Tetra Bits, Tetra)는 주 2회 공급하는 조 건에서 1주일 이상 사육하여 적응시킨 후 실험에 사용하 였다. 참실지렁이의 종 분류는 mitochondrial cytochrome oxidase subunit 1 유전자 분석을 수행하고 NCBI의 BLAST (NCBI Nucleotide BLAST, https://www.ncbi.nlm. nih.gov/)를 이용하여 확인하였다. 유전자 분석 결과는 NCBI GenBank에 등록하였다 (access number: MF669032, MF669033).

    2.수온 증가에 따른 행동 반응

    수온 변화에 대한 참실지렁이의 행동 반응을 조사하기 위해 수온 조절이 용이한 항온수조 (모델명 DWB-22, 내부 가로 50 cm, 세로 30 cm, 높이 12 cm)를 이용하였으며, 항 온수조 내에 6개의 관찰용 수조를 설치하였다. 또한 참실 지렁이 관찰 용이성을 위해 항온수조 위에 알루미늄 프레 임을 설치하고 웹캠 (Logitech, webcam C905)을 장착하였 다. 각 실험수조에는 참실지렁이 1 개체씩 넣었으며, 한 시 간의 순응을 거친 후 참실지렁이의 몸 형태를 관찰하였다. 수온은 10℃에서 30℃까지 10분 간격으로 2℃씩 증가시 켰으며, 2℃ 간격으로 참실지렁이의 행동 반응을 관찰하였 다. 관찰용 수조의 온도를 일정하기 상승시키기 위하여 사 전 조사를 한 결과, 관찰용 수조의 수온을 2℃씩 상승시키 는 데 10분이 소요되었다. 이에 따라 10분 간격으로 수온 을 상승시켰다. 실험에 이용된 참실지렁이의 개체수는 총 60 개체였으며, 실험 오류로 사용 불가능한 2 개체를 제외 하고 58 개체를 분석했다.

    촬영한 영상 속 참실지렁이 개체의 꼬임과 이완 정도를 구분하여 수온 변화에 대한 반응을 판단하였다. 몸체의 꼬 임 정도에 따라 네 가지 유형으로 구분하였다 (Fig. 1a): 유 형 1; 몸체가 완전히 꼬여있는 경우, 유형 2; 꼬여있지만 몸의 양 말단이 풀려 있는 경우, 유형 3; 한 번 또는 두 번 의 나선상 꼬임만 존재하는 경우, 유형 4; 꼬임 없이 선형 인 경우. 또한 개체 몸체의 수축 또는 이완 정도를 평가하 기 위해 개체의 몸 전체를 포함한 가장 작은 원의 지름을 측정하였으며, 이를 수축 정도 (contraction degree) 지수로 사용하였다 (Fig. 1b). 원의 지름 측정은 i-Solution (Version 2001, iMTechnology) 프로그램을 이용하였다.

    3.참실지렁이의 하상선호도 실험

    참실지렁이의 하상 입자 크기에 대한 선호도를 조사하 기 위해 서로 다른 크기의 하상을 동시에 비교할 수 있도 록 관찰 상자를 설치하였다. 가로와 세로가 각각 20 cm 인 아크릴 수조를 준비하고 이를 칸막이를 이용하여 균등 하게 네 구역으로 분리하였다. 각각의 구역에는 서로 다 른 입자 크기로 구성된 하상을 설치하였다. 하상 입자 크 기 구성은 서로 다른 2가지 조건에서 실시하였다. 조건 1 은 미사-진흙 (silt-clay, <0.0625 mm), 아주 고운 모래 (very fine sand, 0.0625~0.125 mm), 고운 모래 (fine sand, 0.125~0.25 mm), 모래 (medium sand, 0.25~0.5 mm)로 구성하였으며, 조건 2는 silt-clay, very fine+fine sand, medium sand, 굵은 모래 (coarse sand, 0.5~1 mm)로 구성 하였다. 각 하상은 관찰 상자에 높이 3 cm로 채웠다. 이후 하상 입자들이 섞이지 않도록 탈염시킨 물을 조심스럽게 채웠다. 이후 서로 다른 크기의 하상이 섞이지 않게 주의 하며 칸막이를 제거하였다. 관찰 상자 중앙에 참실지렁이 군체 (약 3000마리)를 넣었으며 72시간 (3일) 후에 각 하상 별로 존재하는 참실지렁이 개체수를 확인하였다 (Fig. 2). 실험 기간 동안 먹이는 공급하지 않았으며, 암조건, 온도 22℃를 유지하였다. 참실지렁이의 개체수 산정은 서로 얽 혀 있는 개체들이 많아 무게를 측정하여 정량화하였다. 72 시간 후 각 하상 조건의 개체수는 각 하상을 선택한 개체 들을 모아 무게를 측정하고 이를 개체수로 환산하였다. 참 실지렁이 개체를 하나씩 구분하여 헤아리는 것이 매우 어 렵기 때문에 무게 - 개체수 관계식을 산출하여 개체수를 추 론하였다. 개체수 추론은 사전 실험을 통하여 300 개체 (습 윤 중량 90 mg)의 무게를 측정하여 비례식으로 사용하였 다. 조건 1의 경우 10회 반복 자료, 조건 2의 경우 실험 오 류를 제외한 6회 반복 자료를 사용하였다.

    4.통계 분석

    수온 변화에 따른 참실지렁이 활동성 변화 분석 및 하상 선호도는 일원분산분석 (one-way ANOVA)을 수행하여 비 교하였다. 통계적 유의성이 있는 경우 다중비교분석법인 Tukey HSD test로 검증하였다. 참실지렁이의 활동성 변화 분석은 수축 정도 지수를 이용하였으며 하상 선호도의 경 우 참실지렁이의 개체수 차이를 비교하였다. 일원분산분석 은 R (v.3.2.5, https://www.r-project.org/)의 package stats (R Core Team 2016), Tukey HSD test는 package agricolae (de Mendiburu, 2017)를 이용하여 수행했다.

    결 과

    1.수온 증가에 따른 행동 반응

    참실지렁이는 낮은 실험 온도 (10~16℃)에서는 유형 1 과 2와 같이 몸을 수축하고 꼬여있는 비율이 50~67%로 가장 높았다. 수온이 증가함에 따라 서서히 꼬임이 풀리 며 길게 이완되었다. 전반적으로 18℃에서 대부분 개체들 의 몸이 풀어졌으며 (약 76%가 유형 3, 4의 형태를 보임) 24℃ 이상에서는 유형 4가 75% 이상으로 몸이 길게 펼쳐 진 형태가 주로 지속되었다 (Figs. 3, 4). 선형으로 풀린 개 체들은 비커 내부를 유영하며 유형 4와 유형 3으로 관찰 되는 경향을 보였다. 수온에 따른 수축 지수의 변화는 가 장 낮은 온도인 10℃일 때, 중간 온도인 12~18℃일 때, 그리고 20℃ 이상일 때에 그 차이가 통계적으로 유의했 다 (ANOVA, Tukey HSD test, p<0.05). 유형 1과 2의 형태 일 때 참실지렁이의 몸은 가장 많이 수축되어 있는 상태이 고, 유형 3, 4로 꼬임이 감소하고 유영하는 모습으로 관찰 될 때 몸의 이완된 정도는 증가하였다 (Fig. 5). 각 수축 형 태에 따른 수축 지수는 통계적으로 유의한 차이를 보였다. 이러한 형태적 변화는 활동성 변화를 대변한다 (ANOVA, Tukey HSD test, p<0.05).

    2.하상 선호성

    참실지렁이의 하상 선호성 실험 결과 하상 구성 조건에 관계 없이 수조 내 가장 작은 입자로 이루어진 하상에서 가장 많은 개체들이 관찰되어 하상 입자 크기가 작은 것 을 선호함을 보였다. 하상 구성 조건 1의 경우, 미사-진흙 (silt-clay)이 40% 정도의 선호성으로 가장 높았으며, 모래 (medium sand)는 20% 정도의 선호성을 보였다 (Fig. 6). 선 호성의 차이는 통계적으로 유의했다 (ANOVA, p<0.05). 하상 구성 조건 2에서도 가장 작은 입자인 미사-진흙을 70%로 가장 선호하였으며, 통계적으로 유의한 차이를 보 였다.

    토의 및 결 론

    수온의 증가에 대한 실험을 통해 참실지렁이가 수온이 낮을 때는 몸체가 꼬여있는 상태를 유지하며 활동성도 낮 고, 수온이 증가함에 따라 몸의 꼬임이 풀어지고 활동성이 증가한다는 것을 확인하였다. 하상이 존재하는 경우에도 수온이 낮으면 지렁이는 활동성이 저하되어 하상 속에 파 고 들어 물속을 유영하지 않는다 (Choi, 2005). 수온은 실지 렁이과 (Tubificidae)의 생존과 생장 또는 생식활동에 영향 을 미친다 (Aston, 1968; Chapman et al., 1982; Bonacina et al., 1994; Leppänen and Kukkonen, 1998). 이와 함께 본 연 구에서 수온에 따라 실지렁이의 행동도 변한다는 것을 확 인할 수 있었다. 문헌과 본 실험의 결과로 개체가 적합하 지 않은 환경에 대한 방어기작으로 낮은 활동성과 꼬인 형 태를 보인다고 할 수 있다.

    이 연구에서 참실지렁이는 서로 다른 크기의 하상 입 자가 있을 때 가장 작은 크기의 입자를 선호하였다. 이러 한 결과는 하상의 구성을 바꾸어 실험한 경우에도 유사한 결과를 보였다. 참실지렁이가 작은 하상을 선호하는 이유 는 입자를 먹은 후 유기물을 흡수하고 다시 배출하는 섭 식행동에서 작은 크기의 입자가 큰 표면적을 제공하기 때 문으로 판단된다 (Lazim and Learner, 1987). 실험 조건 1에 서 가장 작은 하상 미사-진흙 다음으로 선호된 것은 모래 였다. 이러한 하상 입자 크기에 대한 선호성은 이전 연구 에서도 유사한 결과가 보고되었다 (Ladle, 1971; Lazim and Learner, 1987). 한편, 23종의 담수 지렁이 (9 tubificids, 2 lumbriculids, 12 naidids)를 채집하여 분석한 Verdonschot (1999)에 따르면 참실지렁이는 유기물을 포함한 가는 모 래 (입자 직경 0.25~0.5 mm)나 유기물 (총 유기물 함량 1% 이상)을 포함하는 굵은 모래 (0.5~2 mm)를 선호한다고 하 였다. Verdonschot (1999) 외에도 하상의 선호도에 관해서 는 입자 크기뿐만 아니라 유기물의 양, 또는 하상 내 미생 물의 구성 (McMurtry et al., 1983), 이용 가능한 먹이의 양 (Brinkhurst, 1967) 등 여러 다른 조건들이 중요하다는 것 을 보여주는 연구들이 있으므로 실제 분포를 예측하는 것 은 입자 크기만으로는 어려울 것이라고 예상된다.

    참실지렁이를 이용하여 수온 변화 및 하상 구성에 따른 반응을 분석한 결과 참실지렁이는 명확한 반응을 보였다. 다만 같은 종이라도 서로 다른 개체군은 서로 서식하는 환 경에 적응해 있어서 개체군의 각 개체는 동일한 환경 또 는 자극에 대한 반응에 차이가 있을 수 있다 (Poddubnaya, 1980; Reynoldson et al., 1996). 또한 생장 단계에 따라서도 환경 선호성의 차이가 있을 수 있다 (Sutcliffe et al., 1981). 따라서 실험실에서의 실험 결과와 실제 실지렁이가 분포 하는 지점에서의 반응 (행동)이 완벽히 일치하지 않을 수도 있을 것이다. 추후 보다 넓은 공간, 다양한 야외 조건에서 조사된 자료에 근거하여 지리적 인자, 하상 인자, 이화학적 수질 인자 등을 고려하여 담수 지렁이의 분포 및 서식지 특성, 생태학적 특성 등에 대한 연구가 필요하다.

    적 요

    담수에 서식하는 참실지렁이 (Tubifex tubifex)가 수온 변 화에 따라 보이는 반응과 하상의 구성에 대한 선호성을 분 석하였다. 수온이 증가할 때 참실지렁이는 활동성이 증가 하였다. 10~16℃의 낮은 온도에서 50% 이상의 개체가 몸 을 수축하고 꼬여있는 상태로 관찰되었으며, 24℃ 이상의 온도에서는 대부분의 개체가 몸을 꼬임 없이 이완시킨 상 태로 관찰되었다. 하상입자의 크기가 다른 여러 하상을 이 용한 실험에서는 가장 작은 입자인 미사-진흙 (silt-clay, <0.063 mm)을 선호하였다.

    사 사

    본 연구는 한국연구재단의 지원을 받아 기초연구사업 (NRF-2013R1A1A2009494) 및 중견연구지원사업 (NRF- 2016R1A2B4011801)의 일부로 수행되었습니다.

    Figure

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    (a) Examples of body shape types for oligochaetes responding to water temperature changes. (b) Measurement of contraction degree (C; mm).

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    Schematic diagram of test cage for substrate preference of T. tubifex. (a) Condition 1; MS, FS, VFS, S-C (MS: medium sand, FS: fine sand, VFS : very fine sand, S-C: silt-clay). (b) Condition 2: CS, MS, FS+VFS, S-C (CS: coarse sand).

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    Example of morphological change of T. tubifex according to water temperature increase.

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    Changes of contraction degree (a) and proportion of body shape types (b) for T. tubifex responding to temperature changes. Different alphabets on boxplot present significant differences among different temperature based on Tukey HSD (p<0.05). In the boxplot, underline, middle line and upperline indicate 25 percentile, median, 75 percentile, respectively. Outside lines are minimum and maximum values, and open circles are outliers.

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    Differences of contraction degree at different body shape types. Different alphabets on boxplot present significant differences among different temperature based on Tukey HSD (p<0.05). In the boxplot, underline, middle line and upperline indicate 25 percentile, median, 75 percentile, respectively. Outside lines are minimum and maximum values, and open circles are outliers.

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    Substrate preference with different substrate combinations. Condition 1: MS, FS, VFS, S-C; condition 2: CS. MS, VFS+FS, S-C. (CS: coarse sand (0.5~1.0 mm), MS: medium sand (0.25~0.5 mm), FS: fine sand (0.125~0.25 mm), VFS: very fine sand (0.0625~0.125 mm), S-C: silt-clay (<0.0625 mm)). Different alphabets beside barplot present significant differences among different substrate based on Tukey HSD (p<0.05).

    Table

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