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ISSN : 2288-1115(Print)
ISSN : 2288-1123(Online)
Korean Journal of Ecology and Environment Vol.49 No.3 pp.215-227
DOI : https://doi.org/10.11614/KSL.2016.49.3.215

Infestation Characteristics of Parasite (Ligula intestinalis) in Abdominal Cavity of Zacco platypus in the Small Stream of Korea

Jae-Ki Shin*, Bok-Gyoo Kang1, Soon-Jin Hwang2*
Center for Integrate Water Management of the Nakdong River, Korea Water Resources Corporation (K-water), Busan 49300, Republic of Korea
1Aquatic Ecosystem Conservation Division, Water Environment Management Bureau, Ministry of Environment, Sejong 30130, Republic of Korea
2Department of Environmental Health Science, Konkuk University, Seoul 05029, Republic of Korea
Corresponding author : +82-10-3870-6121, +82-51-529-3168, shinjaeki@gmail.com
Co-corresponding author: +82-2-450-3748, +82-2-456-5062, sjhwang@konkuk.ac.kr
June 21, 2016 September 28, 2016 September 30, 2016

Abstract

In freshwater ecosystems, the types of fish parasites are diverse and routes of infection are complicated because they maintain the life cycle in a variety of host animals, The present study investigated the infestation characteristics of parasites occurring in abdominal cavity of Zacco platypus in Seom River from February to October 2007. At the same time, four streams (Gam Stream, Daepo Stream, Yangsan Stream, and Yulha Stream) were also surveyed for the reference of fish infection. Aquatic insects and shellfish predominated benthic macroinvertebrate assemblages by 90.4% and 7.7% of relative abundance, respectively. Aquatic insects were composed mostly of Ephemeroptera (46.8%) and Trichoptera (29.8%), and shellfish was Gastropods. Freshwater fish was most abundant Cyprinid and Z. platypus by 85.7% and 48.8%, respectively. Among waterfowl, Anas poecilorhyncha and Egretta garzetta were dominant in August. Fish parasites observed in the abdominal cavity of Z. platypus was classified as Ligula intestinalis, belonging to Phylum Platyhelminthes Cestoda Pseudophyllidae. L. intestinalis was observed from Z. platypus in October, as the number of one individual in the Seom River and fifteen individuals in the Yangsan Stream. Infection rate of plerocercoid ranged 1.4~15.8%. We discussed the relationship between the life cycle of the parasite and the host, and hope our results to be useful for understanding the ecology of the fish abdominal parasites in Korean river ecosystem.


국내 중소하천에서 피라미 (Zacco platypus)의 복강 기생충 감염특성

신 재기*, 강 복규1, 황 순진2*
한국수자원공사 낙동강통합물관리센터
1환경부 수 생태보전과
2건국대학교 보건환경과학과

초록


    서 론

    담수어류는 수중에서 대표적인 유영생물 중 하나이고, 최상위 그룹에 위치한 소비자로써 수생태계의 먹이망 구 조와 기능에서 중요한 역할을 한다. 하위 생물보다 이동성 이 크고, 수질 및 물리적 서식지 변화에 민감하여 생물학 적 지표로 널리 활용되고 있다. 또한, 생물 또는 무생물적 환경요인의 생태학적 상호관련성과 생태계의 복잡한 변화 양상을 파악하는 데 유용하다 (Allan, 1995). 특히 하상재 료, 서식지 유형 및 먹이습성 등 생태환경 조건의 어류 분 류군별 선호도가 다르고, 제한된 수역에 머무르기를 좋아 하여 최적 서식장소를 달리한다 (Chae et al., 2014; Yoon et al., 2014). 따라서 공간적으로 서로 다른 환경조건에 적응 하여 지역적인 종 특이성을 갖는다.

    동아시아 지역에 주로 서식하는 피라미 (Zacco platypus, pale chub)는 잉어과의 소형어류로써 우리나라의 서남해로 유입하는 크고 작은 하천 상하류 구간에서 널리 분포하고 있다 (Kim et al., 2005; Baek et al., 2006). 하천환경에 대한 내성과 적응력이 강하고, 출현율이 30~50% 이상을 차지 하여 광역적인 어류로 잘 알려져 있다 (Ryu and Lee, 1992; Baek et al., 2006; Shin et al., 2016).

    어류기생충은 숙주에 의존하여 생활사를 유지하는 하등 동물로서 세포기관의 구조가 매우 단순하다 (Ryu and Lee, 1992). 한국산 담수어류의 기생충에 관한 연구는 피낭유충 의 분포 및 감염실태에 치중되어 공중보건학적 측면에서 많이 이루어졌고, 특히 흡충류에 대해 집중되었다 (Hong et al., 1989; Jo, 1990; Kim et al., 1998a, b; Chai, 2010; Jung et al., 2012; Park, 2013). 그 이유는 인간이 어류를 직접 생 식 (生食)할 때 감염의 위험성에 노출되어 심각한 질병으 로 이어지기 때문이었다. 유충은 숙주의 표피, 아가미, 근 육 및 주요 세포기관에 주로 감염하여 다양한 생물학적 영향을 미치게 된다 (Jo, 1990). 기생충과 숙주의 다양성 으로 인해 감염경로가 복잡하며, 분포는 매우 광역적이다 (Bangham and Venard, 1946; Bae et al., 1969).

    국내에서 피라미에 기생하는 충류는 총 6속으로 보고되 었으나 (Kim et al., 1998), 복강에 기생하는 원엽충의 촌충 류에 대한 연구는 극소수에 불과하고, 대부분 과거에 수행 되었다 (DMS, 1966; Bae et al., 1969; Ryu and Lee, 1992). 최근 들어, 낙동강 중하류 수역의 보를 중심으로 수서생태 계는 2012년에 녹조현상과 2014년에 태형동물 큰빗이끼 벌레의 번성에 이어, 2016년 2~3월에 잉어과 담수어류 강 준치 (Erythroculter erythropterus) 폐사의 생물학적 격변을 겪었다. 이 중에서 어류 폐사의 원인은 복강에 기생하는 촌충류 Ligula intestinalis의 과다 밀생에 의한 것으로 확인 된 바 있다. 이와 같이 수중에서 발생하는 대규모 생물학 적 피해와 영향은 매우 이례적인 것으로써 그동안 잘 노출 되지 않았기 때문이었고, 특히 어류기생충의 감염은 최근 서식처 변화로 인해 야기된 것으로 보고 있다. 따라서 국 가적 차원에서 이에 대한 원인분석과 예방조절을 위한 지 속적인 수생태계 모니터링이 필요하겠다.

    본 연구는 남한강 수계 섬강에서 어류 폐사의 원인으로 판단되는 기생충의 감염특성과 숙주의 생활사를 이해하고 자 수행되었다. 강원도 횡성 일원 섬강의 중하류에 위치하 고 있는 횡성호를 2001~2002년부터 담수한 직후부터 댐 직하류 하천구간에서 피라미 폐사체와 어류기생충이 동시 에 발견되었다. 이러한 현상을 지역민들은 댐에 의한 영향 이라고 지속적으로 민원을 제기하였다. 이에 그 실태를 파 악하고자 2007년 2~10월 동안에 기생충-숙주의 생활사와 관련된 수서생태계의 현황을 종합적으로 조사하였다. 그 결과와 고찰을 통해 수생태계와 어류기생충에 관한 육수 학적 이해를 돕는 데 유용한 기초자료로 제공하고자 하였 다.

    재료 및 방 법

    1.조사지 개황

    강원도 횡성에 위치한 섬강을 중심으로 수행되었다 (Fig. 1). 또한, 섬강에서 어류기생충이 관찰되었던 시기에 생태 환경적 특성을 비교하기 위하여 어류기생충의 선행 연구 사례를 참고하여 낙동강 (감천, 대포천 및 양산천)과 서낙 동강 (율하천) 수계의 주요 하천들도 각각 동일하게 조사 하였다 (Fig. 1). 섬강은 남한강의 주요 지류에 해당하고, 중 규모 다목적용으로 건설된 횡성호 (총 저수용량 86.9×106 m3)를 두고 있다. 감천과 양산천은 중소도시인 김천시와 양산시를 각각 통과하는 낙동강 중하류 구간에서 비교적 큰 주요 지천이다. 감천은 섬강과 마찬가지로 중상류에 부 항호를 두고 있다. 그리고 대포천과 율하천은 김해시 관내 에 위치한 전형적인 농촌하천이다. 대포천은 낙동강 하류 에서 지류 소하천이고, 율하천은 서낙동강의 지류인 조만 강의 상류하천에 해당한다. 섬강, 양산천, 대포천 및 율하 천은 하상이 자갈과 바위로 구성되었고, 감천은 모래가 우 세하였다 (Table 1). 이들 하천은 저서생물, 어류 및 조류의 수서생태계가 섬강과 유사한 공통점이 많아 어류기생충 연구의 비교하천으로 선정하였다.

    섬강에서 수서생태계 조사는 2007년 2월부터 10월까지 총 7회 수행하였고, 필요시에 국지적인 조사를 추가하였 다. 조사지점은 횡성호의 상류하천에서 1개 (정점 1)와 하 류하천에서 댐 직하류 (정점 2~3), 대관대천 (정점 4), 수 백교 (정점 5), 금계천 (정점 6) 및 섬강수변공원 (정점 7)의 6개로써 총 7개였다 (Fig. 1). 각 지점마다 GPS (Garmin, USA)를 이용하여 매번 동일한 위치를 확인하였다. 댐 직 상류와 섬강 하류는 모래와 자갈 기반의 하상이었고, 댐 직하류의 약 2 km 구간은 초기 장갑화로 인해 자갈과 바 위 기반이 우세하였다 (Table 1). 섬강 이외에 다른 하천들 은 2007년 10월에 1~2회씩 조사하였다. 감천은 상류, 중 류 및 하류에서 각 1개씩 총 3개 지점이었고, 양산천은 상 류와 중류에서 각 1개씩 총 2개 지점을 택하였다 (Fig. 1). 대포천과 율하천은 중류의 1개 지점에서 각각 조사하였다.

    2.수서생태계 조사

    섬강은 저서성대형무척추동물, 어류 및 조류 군집을 모 두 조사하였다. 반면에, 비교하천들은 어류 군집과 어류기 생충을 중심으로 조사하였고, 다른 군집들은 현황만 파악 하였다. 저서성대형무척추동물은 각 조사지점에서 비교 적 유속이 있고, 바닥에 돌이 많은 곳에서 방형구 (50×50 cm)를 설치한 후 모두 채집하였다. 채집된 표본은 현장 에서 70% 메틸알콜로 즉시 고정하여 실험실로 운반하였 고, 해부현미경 (Zeiss Stemi SV11 model, Germany)하에서 검경한 후 종 수준으로 분류 및 동정하였다. 분류군별 밀 도 (ind. m-2)를 각각 산정하였고, 개체수 현존량을 기준으 로 우점종을 선정하였다. 분류 및 동정에는 Yoon (1989), Yoon and Song (1989), Bae et al. (1998), Hur (1999), Min (2004)Won et al. (2005) 등의 문헌을 참고하였다.

    어류는 각 지점의 상하류 약 0.2 km 구간에서 하천을 따 라 이동하면서 조사하였다. 채집은 각 지점별로 투망 (망 목 7×7 mm)을 이용하여 정량적으로 10회씩 조사하였다. 그리고 다양한 어류상을 확인하기 위해 수변식물이 발달 한 지역과 바위 밑은 족대 (망목 5×5 mm)를 이용한 채집 도 병행하였다. 채집된 어류는 현장에서 직접 동정하였고, 정밀한 동정이 요구되는 어종은 10% 포르말린 용액에 고 정하여 실험실로 운반한 후 면밀하게 확인하였다. 어류상 동정은 Kim and Kang (1993), Kim (1997)Lee and Noh (2006)의 문헌을 참고하였고, 어류목록은 Nelson (1994)에 따라 최종 정리하였다.

    물새 조류 (waterbirds)는 하도 내 각 지점의 상하류 반 경 약 0.1 km 구간에서 조사하였다. 망원경 (Zeiss Conquest 10×30 BT model, Germany)과 계수기를 이용하여 오전 (8 시, 10시)과 오후 (2시, 4시)에 각 1회씩 10분간 동시에 관 찰하는 점조사법과 강변을 이동하면서 파악하는 선조사법 을 병행하여 수행하였다. 조류는 공중으로 이동하는 특성 을 가지고 있기 때문에 하상에 설치된 보 (weir)나 바위 등 에서 관찰된 일 최대 개체수를 최종 정량값으로 하였다. 조류의 분류는 Won (1981)의 도감 문헌을 참고하였다.

    3.어류기생충 감염성 실험분석

    어류기생충 감염 여부 실험은 채집된 전체 어종을 대상 으로 하였고, 그중에서 피라미를 중점적으로 검사하였다. 어류의 외형적 상태를 확인하였고, 전장, 체고 및 체중을 각각 측정한 후 표피, 아가미, 복강 및 장기 등을 해부현미 경 (Zeiss Stemi SV11 model, Germany)으로 각각 검경하였 다 (Bae et al., 1969). 섬강은 421개체, 양산천은 171개체를 대상으로 하였고, 그 외 하천들은 조사지점당 최소한 10개 체 이상이었으며, 10개체 이하로 채집된 지점은 총 개체수 로 하였다. 자료의 기초 통계처리는 SYSTAT® 8.0 통계프 로그램 (SPSS, 1998)을 이용하였다.

    결과 및 고 찰

    1.저서성대형무척추동물상 및 분포특성

    2007년 2~10월 동안 섬강에서 조사된 저서성대형무척 추동물은 총 52종이었고, 수서곤충류와 패류가 각각 47 종 (90.4%), 4종 (7.7%)으로써 대부분을 차지하였다 (Table 2). 수서곤충류는 하루살이류 (46.8%)와 날도래류 (29.8%) 가 대부분을 차지하였다. 패류는 참다슬기, 물달팽이, 왼돌 이물달팽이 및 또아리물달팽이 등의 복족강 4종이었다. 이 중에서 참다슬기는 6~7월 이후부터 공간적으로 출현 범 위가 넓어지고, 성패의 밀도가 증가하는 경향이었다. 이것 은 9월 이후에 관찰된 어류기생충의 생태와 무관하지 않을 것으로 보였다. 그러나 패류는 피라미의 먹이 섭식에 직접 적으로 관여되지 않을 수 있어서 독립적인 기능을 할 수도 있다 (Jo, 1990). 또한, 이들은 대부분 이생흡충류 (digenetic trematodes)의 중간숙주로 알려져 있어서 기생충학 분야에 서 다루는 중요 분류군으로써 본 연구의 어류기생충과 다 소 이질적일 수 있었다 (Jo, 1990; Kim et al., 1998a). 따라 서, 저서동물 중 수서곤충류가 어류기생충의 감염에 관여 될 가능성 (Ergonul and Altindag, 2005; Jang et al., 2007)이 더욱 클 것으로 사료되었다.

    2.어류상 및 분포특성

    어류상과 개체밀도 분포를 조사한 결과 섬강은 총 9과 26종 (1,221개체)이었고, 횡성호는 총 3과 9종이었다 (Table 3, Fig. 2). 이 중에서 저수지의 결과는 하천과 구분하여 포 함시키지 않았다. 조사시기별로 보면, 2월에 2과 7종 55개 체가 조사되었고, 4월에 5과 12종 104개체, 6월에 5과 15 종 212개체, 7월에 7과 19종 242개체, 8월에 8과 18종 188 개체, 9월에 5과 16종 174개체 및 10월에 7과 18종 218 개체가 각각 조사되었다. 전체 어류의 전장과 체중을 비 교하였을 때 각각 49.8~244.6 mm, 0.7~81.5 g 범위였고, 90.0~12.0 mm, 5.0~15.0 g 범위에서 밀집되었다 (Fig. 2). 그 외 분류군별로 집괴를 이루는 다양한 분포를 보였다. 이 중에서 피라미는 각각 96.5~138.4 mm, 15.5~24.8 g 범 위로써 조금 작은 크기에 속하였다. 또한, 수온이 높아지 면서 어종과 밀도가 다소 증가하는 양상을 보였다. 이것은 다름 아닌 온도에 따른 생물의 생육기와 비생육기의 차이 로 볼 수 있었다 (Shin et al., 2016).

    조사지점별로 보면, 정점 1에서 총 5과 14종 288개체였 고, 정점 2와 3은 각각 총 2과 6종 147개체, 3과 15종 121 개체였다. 정점 4는 3과 13종 193개체, 정점 5에서 7과 17 종 139개체, 정점 6에서 7과 17종 172개체 및 정점 7에서 5과 15종 161개체가 각각 채집되었다. 하천의 종적 수직구 조로 볼 때, 상류 (정점 1)에서 5과 14종, 중류 (정점 2~3) 에서 3과 15종, 하류 (정점 5, 7)에서 7과 20종이었고, 지천 (정점 4, 6)은 8과 17종으로써 본류의 하류와 중하류의 지 천으로 갈수록 비교적 다양한 종이 출현하였다. 이것은 하 류로 갈수록 하천의 폭이 넓어지고, 담수어류가 서식하기 에 적합한 서식처가 다양하게 존재하기 때문이라고 사료 된다 (Shin et al., 2016).

    분류군별 평균 개체수 비교에서, 잉어과가 82.9% (17종, 175개체)로 가장 컸고, 망둑어과 6.2% (1종, 13개체), 미꾸 리과 4.3% (2종, 9개체), 꺽지과 2.4% (2종, 5개체), 퉁가리 과 1.4% (1종, 3개체), 종개과, 동사리과가 각각 1.0% (1종, 2개체), 1.0% (1종, 2개체) 및 검정우럭과가 1.0% (1종, 2개 체)를 차지하였다. 또한, 종별 풍부성 비교에서, 피라미가 40.3% (85개체)로써 구성비가 가장 높았고, 돌고기 9.0% (19개체), 쉬리 6.6% (14개체), 밀어 6.1% (13개체) 및 참갈 겨니 5.2% (11개체)의 순으로 분포하였다 (Table 3).

    비교하천 중 감천은 3개 지점에서 총 1과 5종 61개체가 채집되었다 (Table 3). 정점 1에서 1과 5종으로써 참갈겨니 와 피라미의 출현이 우세하였다. 정점 2와 3은 1과 1종으 로 피라미만 채집되었다. 어류상이 단순한 것은 서식처의 문제점으로 제기될 수 있었다. 조사지점의 하폭이 매우 넓 고, 수심이 얕아서, 어류가 숨거나 쉴 수 있는 자갈 등이 전 혀 없었다. 하상은 대부분 모래로 이루어져 있었을 뿐만 아니라 긴 구간에 걸쳐 하천정비와 준설 등 인위적인 교 란이 끊이지 않았기 때문이었다 (Shin et al., 2016). 양산천 은 2개 지점에서 총 4과 8종 206개체가 채집되었다 (Table 3). 정점 1에서 3과 7종이었고, 피라미와 참갈겨니가 우점 하였다. 정점 2는 2과 3종이었고, 피라미의 밀도가 절대적 이었다. 분류군별 종수에서 잉어과가 5종으로 가장 많았 고, 꺽지과, 검정우럭과, 동사리과 및 망둑어과는 각각 1종 씩 채집되었다. 채집된 총 206개체 중 196개체가 잉어과로 써 95.2%를 차지하였다. 또한, 채집된 대부분의 종들은 유 수성 어류였고, 청수역에 주로 서식하는 피라미, 갈겨니 및 쉬리 등이 채집된 것으로 보아 비교적 수질오염이 덜한 하 천으로 볼 수 있었다.

    3.조류상 및 분포특성

    섬강의 하도 내에서 관찰된 조류의 주요 종조성은 흰뺨 검둥오리 (Anas poecilorhyncha), 왜가리 (Ardea cinerea), 중 대백로 (Egretta alba modesta) 및 쇠백로 (Egretta garzetta) 로써 총 4종이었다. 조류는 모든 조사지점에서 관찰되었 고, 전 구간에서 광역적으로 관찰된 분류군은 쇠백로만 해 당하였다 (Table 4). 다른 시기에 비해 8월에 관찰빈도가 높 았고, 출현 개체수의 범위와 평균값은 각각 1.0~38.0개체, 13.1개체였다. 특히, 정점 5에서 쇠백로가 11개체, 흰뺨검 둥오리가 38개체로써 가장 풍부하였다 (Table 4). 이것은 하천의 양안에 하도를 두고서 하중도가 중앙에 넓게 발달 되어 접근이 쉽지 않았고, 인위적인 교란이 거의 없는 영 향으로 볼 수 있었다. 그리고 섬강과 다른 비교하천 수역 에서 관찰된 대부분 조류들은 국외의 저수지와 강을 대상 으로 한 연구에서 이미 어류기생충의 최종 숙주로써 가능 성을 제시하고 있는 분류군에 속하였다 (Loot et al., 2001).

    4.피라미의 어류기생충 감염특성

    피라미의 복강기생충 감염실태를 파악하기 위하여 섬 강에서 채집된 총 421개체를 대상으로 해부 실험한 결 과, 2007년 10월에 정점 2에서 유일하게 1개체가 감염 되어 있었다. 어류기생충의 감염률은 1.4%였다 (Table 5). 조사된 유충의 외형적 특징은 긴 타원형 모양과 편 절 (의체절)을 가졌고, 연한 노란색을 띄었다 (Table 6). 그 리고, 감염된 피라미 개체의 복강에서 2개체가 기생하고 있었다. 관찰된 유충은 계통분류학적 특징을 기초로 하 여 동정하였다. 그 결과 피라미에 감염된 유충은 편형동 물문 (Phylum Platyhelminthes) 조충강 (Cestoda)의 엽목 (Pseudophyllidae) 광절열두조충과 (Cestodae) 계열에 속하 는 Ligula intestinalis로 분류되었다. 국외에서 선행연구 된 결과와 비교할 때, 유충의 전장과 체고 및 편절 (의체절) 유 무에서 조금 차이가 있었다. 이것은 중간숙주인 어류의 종 류와 크기에 따른 유충의 크기도 차이가 있는 것으로 나타 났다.

    감천, 대포천 및 율하천에서 채집된 피라미를 각각 총 30마리씩 실험하였는데, 유충은 전혀 없었다. 반면에, 양 산천에서 채집된 피라미 171개체를 실험한 결과, 15개체 (8.8%)가 감염되었다 (Tables 5, 6). 정점 1에서 피라미 57 개체 중 9개체가 감염되었고, 정점 2에서 114개체 중 6개 체가 감염되었다. 양산천에서 감염률은 각각 1.7%와 5.3% 였고, 하류로 갈수록 감소하는 양상을 보였다. 유충의 외형 적 특징은 긴 타원형, 편절 (의체절) 및 옅은 노란색을 띄었 다. 피라미의 개체 당 1~2개체 범위로 기생하였다. 특히, 피라미의 전장이 길고, 체중이 클수록 보다 많은 유충을 갖는 경향이었다. 형태학적으로 섬강에서 확인된 유충과 비슷하였으나, 체장과 체고는 월등히 작았다 (Table 6).

    섬강과 양산천에서 채집된 피라미를 대상으로 전장, 체 고 및 체중을 측정하여 감염 또는 비 감염된 개체를 비교 하였다 (Fig. 3). 피라미의 전장이 70~80 mm와 90~110 mm 범위의 개체들만 유충에 감염되었고, 전장과 체중이 각각 >120 mm와 >30 g으로 성장한 개체는 감염되지 않 았다 (Fig. 3). 피라미 개체군은 부화 출생 후 2년이 경과되 면 80~110 mm 범위로 크고, 3년에는 그 이상으로 성장하 는데 (unpublished data), 본 연구에서 유충에 감염된 피라 미는 2년~초기 3년생으로 볼 수 있었다 (Fig. 3). 또한, 1 년생 이하 개체는 감염이 되지 않거나, 감염된다 하더라도 유충이 성장할 수 있는 체내 조건으로써 충분하지 못한 것 으로 볼 수 있었다. 그리고 감염된 개체들은 유충에 의해 더 이상 자라지 못하여 사멸하였거나, 물새 (waterfowl) 등 상위 숙주에 의해 포식되었을 것으로 추정된다. 우리나라 에서 이와 같은 복강기생충의 감염 생활사에 대한 육수생 태학적 연구는 후속과제로 뒤따라야 하겠다.

    5.복강 기생충 Ligula intestinalis의 감염경로 및 생태특성 고찰

    담수어류의 복강에 기생하는 L. intestinalis는 지리적으 로 북반구의 유럽과 중동, 북아프리카, 북아메리카 및 아시 아 지역에서 자연 또는 양식어류를 2차 중간숙주로써 폭 넓게 감염되어 널리 분포하고 있다 (Bangham and Venard, 1946; Bauer, 1959; Kennedy and Fitzmaurice, 1970; Harris and Wheeler, 1974; Dubinina, 1980; Ryu and Lee, 1992; Tyler et al., 1998; Loot et al., 2001; Brown et al., 2002; Geraldine et al., 2002; Barson and Marshall, 2003; Ergonul and Altindag, 2005; Dejen et al., 2006; Jalali and Barzegar, 2006; Koyun, 2006; Scholz et al., 2006; Innal et al., 2007; Shargh et al., 2008; Hajirostamloo, 2009; Hooman et al., 2011; Turgut et al., 2011; Nagasawa and Katahira, 2013; Urdes and Hangan, 2013; Arslan et al., 2015). 그리고 소하 천, 강, 못 및 저수지 등 비교적 수체가 큰 유수와 정수생태 계에서 잉어과를 포함한 다양한 어류에게 감염되는 것으 로 알려져 있다 (Hool and Arme, 1982; Hoole et al., 2010; Oyoo-Okoth et al., 2010). 2차 유충 (Plerocercoid)은 어류 를 2차 중간숙주로 하는 3단계 (동물플랑크톤과 저서성 무척추동물~어류~조류)의 숙주 생활사를 갖는 조충류 (Pseudophyllidean Cestode)에 속하고 (Bauer and Stolyarov, 1961; Dubinina, 1980; Brown et al., 2002), 제한된 특이성, 낮은 풍부성 및 다수 감염성 등 특성을 가지고 있다 (Arme et al., 1982; Loot et al., 2001).

    본 연구에서 직접 조사 및 실험한 결과로써, 생태계의 먹이사슬 내 복강기생충의 감염특성과 경로를 요약하면 Fig. 4와 같다. 복강기생충의 생활사는 최종 숙주인 어류를 먹이원으로 하는 조류로부터 시작된다 (Innal et al., 2007; Hajirostamloo, 2009). 복강기생충은 조류의 체내에서 평 균 최대 5일 정도 머물면서 성체로 성장하게 되고, 이 기간 에 소화 작용에 의해 충란으로 만들어진다. 충란은 조류의 분변 배설물을 통해 최초로 수체에 방분된다. 이때 배설물 의 수서 안착에 도움이 되는 하도 재료는 유동성이 있는 모래보다 비교적 단단한 자갈과 암반 기질이 더욱 선호된 다. 이것은 충란의 생존과 직접적인 관련성이 있을 것이다 (Shargh et al., 2008). 돌 기질은 배설물의 소실 변형에 영 향이 적으나, 유사는 연속되는 자연적인 교란에 매우 취약 할 수 있기 때문이다.

    수중에서 부화된 섬모성 유생 (coracidium)은 1차 숙주 (동물플랑크톤 또는 저서성대형무척추동물)에게 먹혀 1 차 유충 (procercoid)으로 발달한다. 이 시기에 세포내의 소 화관 내장 벽 (gut wall)을 뚫을 수 있는 능력을 갖게 된다 (Dubinina, 1980; Loot et al., 2001). 그 후 2차 숙주인 어류 에게 포식되어 2차 유충 (plerocercoid) 상태로 기생을 계 속한다. 이때 1차 유충이 어류의 체내에 감염되자마자 이 내 내장 벽을 뚫고서 복강 (fish’s abdominal cavity)에 자리 를 잡게 되고, 2차 유충의 발생을 이어가게 된다 (Dubinina, 1980; Loot et al., 2001). 이러한 기생생활은 감염된 어류가 조류에게 먹힘으로써 마무리 된다. 복강기생충의 생활사에 서 성체, 충란, 1차 유충 및 2차 유충의 숙주 내에 체류하 는 시간은 각각 4~6일, 5~10일, 10~20일 및 12~24개월 이다 (Hajirostamloo, 2009).

    일반적으로, 수심이 얕은 소하천은 대하천 또는 저수지 와 달리 동물플랑크톤의 개체수가 극도로 빈약하고, 저서 동물이 상대적으로 풍부한 유수생태계의 특성을 가지고 있다. 따라서 국내외 주요 선행연구는 수체가 큰 저수지 와 강을 대상으로 하였기 때문에 동물플랑크톤에 의한 감 염이 대부분이었으나, 섬강과 양산천은 하루살이나 날도 래의 수서곤충류가 2차 중간숙주인 피라미의 먹이로써 포 식되어 감염될 가능성이 크다 (Fig. 4). 이것은 어류숙주의 내장 소화 내용물을 분석한 결과에서 동물플랑크톤은 전 혀 없었고, 저서성대형무척추동물이 관찰되어 이를 1차 호 환 숙주로 하여 감염된 후 기생생활을 이어갈 수 있다 (Bae et al., 1969; Kennedy and Fitzmaurice, 1970; Grozev et al., 2000).

    복강기생충은 피라미의 체내에서 일정기간 유충단계로 성장하고, 최종 숙주인 조류에게 이행하여 감염된다 (Fig. 4). 복강기생충의 감염 잠재력에서 피라미가 유리한 것은 그 만큼 수중에서 상대 풍부도가 가장 큰 개체수로 분포하 기 때문이었고, 다른 어종에 비해 먹이 경쟁력에서 우세한 것으로 볼 수 있었다 (Ryu and Lee, 1992). 그리고 소하천에 서 피라미가 조류의 먹이로 선택되는 것도 높은 우점도 때 문에 우위에 있을 수 있었다. 또한, 조류의 먹이 획득은 선 택적이지 않고, 무차별적으로 포식하는 특성을 가지고 있 었다. 이것은 조류가 포식하기 위해 잡으려다 놓친 어류를 대상으로 해부 실험한 결과에서 기생충에 감염되지 않은 개체수가 거의 대부분이었기 때문이다. 따라서 어류군집에 서 우점종의 경우, 기생충에 감염되거나 상위단계의 조류 가 선호하는 먹이원으로 포식될 수 있는 가능성이 높았다.

    감염발생의 시간적 차이는 충란으로부터 부화된 유생이 1차 숙주에게 감염되어 1차 유충으로 발달하고 성장하는 과정에서 결정적이다. 충체의 감염은 동물플랑크톤의 수컷 (15 : 1) (Hajirostamloo, 2009)과 잉어과 어류의 암컷 (Bae et al., 1969; Ryu and Lee, 1992)에서 각각 월등하다. 이것 은 어류의 암수 체액실험을 통해 각각 53~63시간과 2~4 시간 범위의 생존시간을 확인하여 내분비계 호르몬과 효 소에 의한 생리적 반응 영향으로 추정되고 있다 (Bae et al., 1969). 잉어과 어류 (Alburnus alburnus)의 2~3 (4)년생에 서 감염률이 컸고 (Ryu and Lee, 1992; Loot et al., 2001), 5 년생에서 급감하였다 (Koyun, 2006). 특히, 2년생 어류에서 양의 상관성 (p<0.01)을 보였고, 2~3년생 어류는 조류들 의 포식활동에서 가장 용이한 크기로써 선호되기 때문이 다 (Loot et al., 2001). 이러한 결과는 섬강과 양산천에서 조 사된 2년생과 3년생 초반의 우세한 감염성과 거의 유사하 였다.

    동일한 어종이라 하더라도 장소에 따라 감염의 차이 를 보였는데, 이것은 계절, 온도, 유속 및 수심과 같은 주 요 환경인자의 영향으로 볼 수 있다 (Bae et al., 1969; Arslan et al., 2015). 계절에 따른 감염성 차이는 산란과 먹 이습성, 호르몬과 면역학적 변화에 의한 것이다 (Ergonul and Altindag, 2005; Dejen et al., 2006; Innal and Keskin, 2006; Korkmaz and Zencir, 2009; Ozbek and Ozturk, 2010; Turgut et al., 2011). 국내의 농업용 저수지에서 조사된 어 종별 유충의 감염률은 피라미가 34% (13~79%), 붕어가 9% (11~15%) 및 치리가 0.8% (1~3%)였다. 특히, 피라미 는 8~11월에 평균 67%를 넘었고, 9월에 79%였다 (Ryu and Lee, 1992). 12~1월에 피라미에서 유충은 발견되지 않았고, 붕어와 치리는 2월까지 없었다. 그 외 낮은 밀도 를 보이는 어종들은 유충이 아예 관찰되지 않았다. 따라서 우점종과 아우점종과 같이 각 숙주의 개체밀도가 높은 경 우 감염될 가능성이 컸다 (Bae et al., 1969; Ryu and Lee, 1992). 유충의 출현빈도는 계절적으로 겨울~봄철 동안에 낮았고, 감염은 평균적으로 초여름에 50%, 9~10월에 80% 가 되어, 이 시기에 숙주의 성장과 행동에서 생리생태학적 영향을 주었다. 유충은 치리에서 1개체 기생하였으나, 피 라미와 붕어에서 각각 1~13개체, 2~12개체 범위로써 다 수를 갖기도 하였다 (Bae et al., 1969; Ryu and Lee, 1992). 그리고 피라미의 경우 유충이 평균 2.6개체 정도 감염되는 것으로 보고하였다 (Bae et al., 1969). 단일 숙주개체에서 다수 기생충 감염증을 갖는 것은 1차 숙주의 포식하는 양 에 의한 차이로 볼 수 있겠다.

    어류에 기생하는 유충은 구조적인 분화가 매우 단순하 고 제한적이다. 외형적 형태는 편평하고, 어류의 숙주에 따라 그 크기가 다양하다. 체색은 유백색을 띠고, 분절 상 태는 유충의 크기에 따라 달라서 발달 단계에 따른 차이 를 두는 것으로 볼 수 있다. 일반적으로 유충의 크기는 체 장과 체폭을 각각 67~254 mm, 2~10 mm 범위를 갖는다 (Ryu and Lee, 1992). 최종 숙주 (조류)의 장내 성충은 유충 과 달리 완전한 분절화가 되어 체절이 뚜렷하다 (Shargh et al., 2008). 성충은 10~100 cm의 체장과 1.2 cm의 체폭을 가질 수 있다. 충체 벽의 수축이완 작용에 의한 팽만현상 은 시각적으로 놀라게 하는 점이 될 수 있고, 불완전한 근 육발달의 부가적 운동을 야기하기도 한다.

    중간숙주의 어류에 감염 후 일반적으로 복강에서 이용 가능한 공간을 가득 채우는 성장을 하고, 기생충의 체중 은 어류의 체중을 초과하기도 한다. Ryu and Lee (1992)가 7~10월에 조사한 결과에 의하면, 피라미와 유충의 체장은 모두 9월에 최고로 성장하였다 (Fig. 5). 유충은 거의 직선 적인 성장을 하였고, 7~9월과 9~10월에 각각 체장과 체 고의 성장을 하였다. 9월에 공간적으로 다른 저수지의 어 종을 달리한 조사에서 어류의 전장이 클수록 충체의 크기 가 조금 더 컸다 (Bae et al., 1969). 또한, 붕어의 단일 개체 군에서 부위별로 크기 차이가 있었는데 복강에 있는 것이 아가미에 있는 것보다 훨씬 컸다 (Fig. 5). 또한, 단일 개체 에서 어류의 크기가 크더라도 감염된 충체의 수가 많을수 록 그 크기는 작았다 (Bae et al., 1969). 어류 숙주가 생존 하는 동안 복강에서 남아있게 되고, 심하게 감염된 어류는 운동성이 약화되어 천천히 움직인다 (Bauer, 1959). 그래 서 조류에게 손쉽게 잡아 먹힐 수 있는 원인이 된다. 기생 충이 계속 커지게 되면 숙주의 복부가 터지게 되고, 유충 은 물에 자유롭게 남을 수도 있다 (Mitchell and Hoffman, 1980). 이것은 최종 숙주인 조류에게 직접적인 먹이가 되 고, 포식되어 생활사를 계속 유지할 수 있다. 감염된 어류 의 치사율은 피라미의 경우 81%였고, 감염되지 않은 것도 19%를 차지하였다 (Bae et al., 1969). 이것은 감염된 어류 의 사멸에 의한 간접적인 영향이 있을 것으로 추정하고 있 다.

    국내외에서 L. intestinalis의 병원성과 숙주-기생충 관 계를 규명하기 위하여 다수의 연구가 있었다 (Harris and Wheeler, 1974; Arme et al., 1982; Ryu and Lee, 1992). L. intestinalis는 친온성 종으로써 저온에서 발달저하, 성장억 제 및 생활사의 단절을 겪을 수 있다. 촌충의 분포와 계절 성은 온도뿐만 아니라 호환 가능한 숙주의 풍부성에 의존 적이고, 숙주의 연령에도 관련이 있다 (Broun et al., 2002). 유충이 숙주에게 감염되었을 때, 생식선 발달 저해와 난소 를 퇴화시켜 개체군 동태를 조절하게 되고, 내장기관의 압 축과 탈수를 통해 섬유증, 염증 및 위축 등 병리학적 영향 을 초래하게 된다 (Arme et al., 1983; Ryu and Lee, 1992). 유충에 감염된 피라미는 유영력이 약화되면서 장수하지 못하고, 수면에 떠올라 부유하다가 물오리와 물총새 등 수 변 서식 조류에게 쉽게 포식된다 (Ryu and Lee, 1992). 유 충 감염으로 인한 어류 숙주의 사멸은 PIHM (parasiteinduced host mortality)과 결빙사망 (winterkill) 현상에 기 인하여 주로 저온 시기인 겨울철에 발생한다 (Harris and Wheeler, 1974).

    어류기생충은 수질 오염도 측면에서 기생충간 다소 차 이는 있겠으나 (Jo, 1990), 대체적으로 비오염지역에서 많 이 관찰되었고, 충란의 보존성과 유충의 생존 가능성 및 호환 숙주의 분포 유무 때문에 복강과 장내 기생충은 더욱 현저할 것으로 보여진다. 따라서 유충이 관찰된 본 연구의 조사지점들은 비교적 오염원의 영향이 적어 기생충의 생 활사를 유지하는데 적합한 환경으로 볼 수 있었다. 하천에 서 동일하게 우점 종이 피라미라고 하더라도 섬강과 양산 천의 경우, 하상이 자갈로써 고착되어 있는 반면에, 감천은 대부분 모래로써 유속에 의해 하도의 이동성이 강하여 충 란의 생존률이 저하될 수 있을 것이다. 따라서 하천의 수 질오염도와 하상구조의 특성은 유충의 생존과 감염률에 다소 관련성이 있을 것으로 보였다.

    반면에, 기생충에 감염된 어류가 폐사할 경우 수질오 염과 공중보건에 악영향을 초래할 수 있다 (Ryu and Lee, 1992). 조류의 이동에 의한 공간적 전파력이 매우 강하여 4~5년 주기의 동물성 전염 순환을 가질 수 있다. 만약에 감염된 조류의 도착 수역이 복강기생충과 숙주의 감염에 적합한 조건을 갖추었다면 급속하게 증가할 수 있는 가능 성이 있다 (Kennedy et al., 2001; Loot et al., 2001). 결과적 으로, 최종 숙주가 조류이기 때문에 Ligulosis의 전염성 방 어는 좀처럼 쉽지가 않고 (Koyun, 2006), 1차 숙주는 너무 작아서 감염성의 관찰이 용이하지 않다. 따라서 2차 숙주 에서 최종 숙주로 전달되는 과정에서 뚜렷하게 감염반응 을 보이는 어류를 대상으로 전염 확산에 대한 조절 및 제 어가 가능할 수 있겠다.

    적 요

    담수생태계에서 어류기생충의 종류와 감염경로는 다양 하고, 중형 또는 고등동물을 숙주로 하여 생활환을 이어가 기 때문에 매우 복잡하다. 그중에서 어류의 복강에 기생 하는 충류를 대상으로 수행되었다. 본 연구는 2007년 2월 부터 10월까지 섬강에서 생긴 피라미의 기생충에 관한 민 원을 해결하고자 생태계의 감염특성을 조사하였다. 섬강 에서 복강기생충이 관찰된 시기에 감천, 대포천, 양산천 및 율하천도 동일하게 조사하였다. 저서성대형무척추동 물은 수서곤충류와 패류가 각각 90.4%, 7.7%로써 주종을 이루었다. 수서곤충류는 하루살이류 (46.8%)와 날도래류 (29.8%)가 대부분을 차지하였고, 패류는 복족류였다. 어류 는 잉어과와 피라미 (Zacco platypus)가 각각 85.7%, 48.8% 로써 가장 풍부하였다. 물새 조류는 흰뺨검둥오리 (Anas poecilorhyncha)와 쇠백로 (Egretta garzetta)가 높은 밀도로 우점하였다. 어류기생충은 복강에 주로 기생하는 편형동물 문 조충류 Ligula intestinalis로써 분류 동정되었다. 10월에 섬강과 양산천에서 우점 서식한 피라미로부터 각각 1개체, 15개체 관찰되었다. 복강기생충의 감염률은 1.4~15.8% 범 위였다. 수서생태계의 조사결과로부터 기생충-숙주 관계의 감염 생활사를 고찰하였다. 본 연구결과는 국내의 육수학 적 관점에서 복강기생충의 생태를 이해하는 데 유용한 기 초자료로써 활용되기를 기대한다.

    Figure

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    Map showing sampling stations for ecosystem survey in the Seom River, the Gam Stream and the Yangsan Stream from February to October 2007. A hatched part indicates the area of Hoengseong Reservoir.

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    Scatter plots showing the fish species distribution as relationships between bod length and body weight surveyed in the Seom River and the Yangsan Stream from February to October 2007. Numeric number and letters are month and abbreviation of fish name, respectively. Red colors indicate Zacco platypus only. AL: Acheilognathus lanceolatus, AY: Acheilognathus yamatsutae, CA: Carassius auratuss, CS: Coreoleuciscus splendidus, CH: Coreoperca herzi, GB: Gobiobotia brevibarba, HA: Hemibarbus labeo, HO: Hemibarbus longirosris, IK: Iksookimia koreensis, KR: Koreocobitis rotundicaudata, LO: Liobagrus obesus, ML: Microphysogobio longidorsalis, MY: Microphysogobio yaluensis, MS: Micropterus salmoides, OP: Odontobutis platycephala, OU: Opsariichthys uncirosris amurensis, ON: Orthrias nudus, PE: Pseudogobio esocinus, PT: Pseudopungtungia tenuicorpa, PH: Pungtungia herzi, RB: Rhinogobius brunneus, RO: Rhynchocypris oxycephalus, SS: Siniperca scherzeri, SG: Squalidus gracilis majimae, ZK: Zacco koreanus, ZP: Zacco platypus.

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    Relationship between body length and body weight of Zacco platypus collected in the Seom River (△) and the Yangsan Stream (○), according to the presence (black and red) or absence (white) of intestinal fish parasites. Vertical dash bars indicate range of two years age of Zacco platypus.

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    Schematic diagram showing the life cycle of Ligula intestinalis parasite in the food chain of the natural running water ecosystems, Korea.

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    Monthly variations of body length of Zacco platypus and other fishes and plerocercoid size of L. intestinalis in various agricultural reservoir from July to October, 1991 (Redrawn modified from data by Ryu and Lee (1992)).

    Table

    Comparison of channel bed material in the various aquatic ecosystems of this study.

    Mean density of macroinvertebrate species observed in the Seom River from February to October, 2007. (unit: ind. m-2)

    SD: standard deviation, R.A.: relative abundance.

    Composition, mean density and relative abundance of fish fauna collected in the Seom River, the Gam Stream and the Yangsan Stream from February to October, 2007.

    Composition and density of waterfowl in major stations of the Seom River and other stream sites from February to October, 2007.

    +: 1~10, ++: 11~20, +++: >20 individuals. AA: Alcedo atthis, AP: Anas poecilorhyncha, AC: Ardea cinerea, EA: Egretta alba modesta, EG: Egretta garzetta.

    Comparison of parasite infection for Zacco platypus in the various aquatic ecosystems.

    External morphological sizes of parasites surveyed in the several stations of the Seom River, the Gam Stream and the Yangsan Stream. from February to October, 2007.

    The values within parenthesis are maximum and minimum, respectively.
    *, **:head and tail parts of parasite, respectively.

    Reference

    1. Allan JD (1995) Stream Ecology-Structure and function of running waters, Chapman and Hall, ; pp.-388
    2. Arme C , Griffiths DV , Sumpter JP (1982) Evidence against the hypothesis that the plerocercoid larva of Ligula intestinalis produces a sex steroid , Journal of parasitology, Vol.68 ; pp.169-171
    3. Arslan MO , Yilmaz M , Tasci GT (2015) Infections of Ligula intestinalis on freshwater fish in Kars Plateau of north-eastern Anatolia, Turkey , The Turkish Journal of Parasitology, Vol.39 ; pp.218-221
    4. Daejeon Middle School (DMS)Bae JD , Hong GY (1969) A study on the larvae of Ligula intestinalis (Goeze 1782) Gmelin (1790) parasitic on freshwater fish, ; pp.1-12
    5. Bae YJ , Park SY , Hwang JM (1998) Description of larval Nigrobaetis bacillus (Kluge) (Ephemeroptera: Baetidae) with a key to the larvae of the Baetidae in Korea , Korean Journal of Limnology, Vol.31 ; pp.282-286(in Korean)
    6. Baek HM , Song HB , Cho DH (2006) Reproductive ecology of the pale chub, Zacco platypus in a tributary to the Han River , Korean Journal of Ichthyology, Vol.18 ; pp.193-201
    7. Bangham RV , Venard CE (1946) Parasites of Fish of Algonquin Park Lakes, The University of Toronto Press, ; pp.33-46
    8. Barson M , Marshall BE (2003) The occurrence of tapeworm, Ligula intestinalis (L.), Barbus palidinosus from a small dam in Zimbabwe , African Journal of Aquatic Science, Vol.28 ; pp.175-178
    9. Bauer ON (1959) The ecology of freshwater fish , Inves. Gosud. Nauch. Issled. Inst. Ozer. Rech. Ryb. Khoz, Vol.49 ; pp.5-206
    10. Brown SP , Loot G , Teriokhin A , Brunel A , Brunel C , Guegan JF (2002) Host manipulation by Ligula intestinalis: a cause or consequence of parasite aggregation? , International Journal of Parasitology, Vol.32 ; pp.817-824
    11. Chae BS , Kang YH , Kim SK , Yoo DU , Park JM , Ha HU , Hwang UW (2014) Ichthyofauna and fish community structure in the Yeong River, Nakdong River System, Korea , Korean Journal of Ichthyology, Vol.26 ; pp.50-69
    12. Chai JY (2010) Fish-borne parasitic diseases , Hanyang Medical Reviews, Vol.30 ; pp.223-231
    13. Daejeon Middle School (DMS) (1966) Manson cestoda and its host, ; pp.1-9(in Korean)
    14. Dejen E , Vijverberg J , Sibbing FA (2006) Spatial and temporal variation of cestoda infection and its effects on two small barbs (Barbus humulis and Barbus tanapelagius) in Lake Tana, Ethiopia , Hydrobiologia, Vol.556 ; pp.109-117
    15. Dubinina MN (1980) Tapeworms (Cestoda, Lingulidae) of the Fauna of the U.S.S.R, Amerind Publishing Co,
    16. Ergonul MB , Altindag A (2005) The occurrence and dynamics of Ligula intestinalis in its cypinid fish host, tench, Tinca tinca, in Mogan Lake (Ankara, Turkey) , Veterinarni Medicina, Vol.50 ; pp.537-542
    17. Geraldine L , Jean-Luc G , Sovan L (2002) A non-destructive morphometric technique to predict Ligula intestinalis L plerocercoid load on roach (Rutilus rutilus L) abdominal cavity , Ecological Modelling, Vol.156 ; pp.1-11
    18. Grozev GK , Hubenova-Siderova T , Paskaleva E (2000) Natural feeding of tench at polyculture rearing in carp ponds , Bulgarian Journal of Agricultural Science, Vol.6 ; pp.209-214
    19. Hajirostamloo M (2009) A report on occurrence and parasite-host of Ligula intestinalis in Sattarkhan Lake (East Azerbaijan-Iran) , Bioengineering and Life Sciences, Vol.3 ; pp.458-461
    20. Harris MT , Wheeler A (1974) Ligula infestation of bleak Alburnus alburnus (L.) in the tidal Thames , Journal of Fish Biology, Vol.6 ; pp.181-188
    21. Hong SJ , Woo HC , Kim IT (1989) Study on Centrocestus armatus in Korea, I. Infection status of Zacco platypus and Z. temminckii with the metacercariae of C. armatus , The Korean Journal of Parasitology, Vol.27 ; pp.41-46
    22. Hool D , Arme C (1982) Ligula intestinalis (Cestoda “Pseudophyllidae”) an ultrastructural study on the cellular responseof roach fry, Rutilus rutilus , International Journal of Parasitology, Vol.13 ; pp.359-363
    23. Hoole D , Carter V , Dufour S (2010) Ligula intestinalis (Cestoda: Pseudophylidae): an ideal fish-metazoan parasite model? , Parasitology, Vol.137 ; pp.425-438
    24. Hooman RH , Bahador H , Emad A , Hossein AEM , Mina RB , Adel HKA , Iraj SH , Shokrpoor S , Ghorbanalipour A (2011) A study of infestation of Alburnoides bipunctatus with Ligula intestinalis in Latin reservoir dam Lake, Tehran province, Iran: A histopathological study , Human and Veterinary Medicine International Journal of the Bioflux Society, Vol.3 ; pp.18-24
    25. Hur JM (1999) Systematics and ecology of the genus Hydropsyche (Insecta: Trichoptera: Hydropsychidae) in Korea. A master’s thesis, Seoul Women’s University, ; pp.-56(in Korean)
    26. Innal D , Keskin N , Erkakan F (2007) Distribution of Ligula intestinalis (L.) in Turkey , Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, Vol.7 ; pp.19-22
    27. Jalali B , Barzegar M (2006) Fish parasite in Zarivar Lake , Journal of Agriculture Science and Technology, Vol.8 ; pp.47-58
    28. Jang Y , Choi J , Lee K , Seo J , Kim B (2007) Length-weight relationship and condition factor of Zacco platypus in the Lake Hoengseong , Korean Journal of Limnology, Vol.40 ; pp.412-418
    29. Jo JY (1990) Parasites of freshwater fishes in Cheju-do , Journal of Fish Pathology, Vol.3 ; pp.51-60
    30. Jung EB , Kim DW , Kim JD , Park SW (2012) Infection of Clinostomum complanatum (Treamdoda: Digenea) metacercaria in cultured southern top mouthed minnow Pseudorasbora parva , Journal of Fish Pathology, Vol.25 ; pp.85-93
    31. Kennedy CR , Shears PC , Seares JA (2001) Long-term dynamics of Ligulae intestinalis and roach Rutilus ratilus: a study of three epizootic cycles over thirty-one years , Journal of Parasitology, Vol.123 ; pp.257-269
    32. Kennedy M , Fitzmaurice P (1970) The biology of the tench in Irish waters , Proceeding of the Royal Irish Academy, Vol.69 ; pp.31-82
    33. Kim IK , Oh MK , Hosoya K (2005) A new species of cyprinid fish, Zacco koreanus with redescription of Z. temminkii (Cyprinidae) from Korea , Korean Journal of Ichthyology, Vol.17 ; pp.1-7
    34. Kim IS (1997) Illustrated Encyclopedia of Fauna and Flora Korea, Ministry of Education, Vol.37 ; pp.133-520(in Korean)
    35. Kim IS , Kang EJ (1993) Coloured Fishes of Korea, Academy Publisher Co, ; pp.-477(in Korean)
    36. Kim KH , Cho JB , Rim HJ (1998a) Neoplagioporus zacconis (Trematoda: Opecoelidae) from the intestine of the pale chub, Zacco platypus, in Korea , The Korean Journal of Parasitology, Vol.36 ; pp.199-202
    37. Kim KH , Cho JB , Bae YJ (1998b) Metazoan parasite infection in pale chub, Zacco platypus (Osteichthys: Cyprinidae), from the preserved and industrialized sectionsof Yangsan Creek in Kyongsangnam-do, Korea , Korean Journal of Environmental Biology, Vol.16 ; pp.235-240
    38. Korkmaz AS , Zencir O (2009) Annual dynamics of tapeworm, Ligula intestinalis parasitism in tench (Tinca tinca) from Beysehir Lake, Turkey , Journal of Animal and Veterinary Advances, Vol.8 ; pp.1790-1793
    39. Koyun M (2006) The seasonal effects of Ligula intestinalis L. (Cestodes: Pseudophilidae) on Alburnus alburnus (Cyprinidae) , International Journal of Zoological Research, Vol.2 ; pp.73-76
    40. Lee WO , Noh SY (2006) Freshwater Fishes in Korean Peninsula with Looking Characteristics, Jiseong Publisher Co, ; pp.-430(in Korean
    41. Loot G , Francisco P , Santoul F , Lek S , Guegan JF (2001) The three hosts of the Ligula intestinalis (Cestoda) life cycle in Lavernose-Lacasse gravel pit, France , Archiv für Hydrobiologie, Vol.152 ; pp.511-525
    42. Min DK (2004) Mollusks in Korea, Min Molluscan Research Institute, ; pp.-566(in Korean)
    43. Mitchell AJ , Hoffman GL (1980) Important Tapeworms of North American Freshwater Fishes, Division of Fishery Ecology Research,
    44. Nagasawa K , Katahira H (2013) A synopsis of the parasites from cyprinid fishes of the genus Tribolodon in Japan (1908~2013) , Biosphere Science (Hiroshima University, Japan), Vol.52 ; pp.87-115
    45. Nelson JS (1994) Fishes of the World, John Wiley & Sons, ; pp.-600
    46. Oyoo-Okoth AB , Wim Admiraal B , Odipo Osano A , Leo Hoitinga C , Michiel HS , Kraak A (2010) Metal specific partitioning in a parasite-host assemblage of the cestode Ligula intestinalis and the cyprinid fish Rastrineobola argentea , Science of the Total Environment, Vol.408 ; pp.1557-1562
    47. Ozbek M , Ozturk MO (2010) Investigations on Ligula intestinalis plerocercoid L., 1758 infection of some fishes from Kunduzlar dam lake (Kirka, Eskisehir) , Turkish Journal of Parasitology, Vol.34 ; pp.112-117
    48. Park GM (2013) Parasite infection states of Korean freshwater fish: Implications of climate change for parasitism as intermediated host , Korean Journal of Nature Conservation, Vol.7 ; pp.99-108(in Korean)
    49. Ryu SS , Lee HJ (1992) A study on the larvae of Ligula intestinalis parasitic on freshwater fish, ; pp.1-14(in Korean)
    50. Scholz T , Kuchta R , Shinn AP , Snabel V , Hanzelova V (2006) Host specificity and geographical distribution of Eupatorium spp. in European salmonid fish , Journal of Helminthology, Vol.77 ; pp.225-262
    51. Shargh S , Shamsaii M , Karimi S (2008) Distribution of parasitic cestod “Ligula intestinalis” in Mazandaran region , Iranian Journal of Parasitology, Vol.3 ; pp.26-33
    52. Shin JK , Kim Y , Hwang SJ (2016) A survey of ecosystem structure in the watershed of the Seom River and Hoengseong Reservoir, Kangwon Province, Korea , Korean Journal of Ecology and Environment, Vol.49 ; pp.130-141
    53. Turgut E , Develi N , Yesilayer N , Buhan E (2011) Seasonal occurrence of Ligula intestinalis infection in cyprinids from Almus dam Lake, Turkey , Kahramanmaras Sutcu Imam University Journal of Natural Sciences, Vol.14 ; pp.9-11
    54. Tyler CR , Jobling S , Sumpter JP (1998) Critical review of Ligula intestinalis infection in fish , Journal of Toxicology, Vol.28 ; pp.319-361
    55. Urdes L , Hangan M (2013) The epidemiology of Ligula intestinalis (Phylum Platyhelminthes) within the cyprinid populations inhabiting the Danubian delta area , Animal Science and Biotechnologies, Vol.46 ; pp.273-276
    56. Won BO (1981) Illustrated Encyclopedia of Fauna and Flora Korea, Ministry of Education, Vol.25 ; pp.-1,126(in Korean)
    57. Won DH , Kwon SJ , Jeon YC (2005) Aquatic Insects of Korea, Korea Ecosystem Service, ; pp.-415(in Korean)
    58. Yoon IB (1989) Illustrated Encyclopedia of Fauna and Flora Korea, Ministry of Education, Vol.30 ; pp.-840(in Korean)
    59. Yoon IB , Song MY (1989) A revision of the taxonomy of Korean black-flies (Simuliidae: Diptera) I. The larval and pupal stages of subgenus Simulium , Entomological Research Bulletin, Vol.15 ; pp.35-64
    60. Yoon SJ , Choi JK , Lee HG (2014) Long-term variation of the fish community in the upper region of the Gapyeong Stream, Korea , Korean Journal of Environmental Ecology, Vol.28 ; pp.432-441